A Nobel-díjas író Griffenben született, amely város a szlovén határ mellett található. Miután leérettségizett, 1961-ben a Grazi Egyetemen kezdett jogot tanulni. Ekkor csatlakozott a Grazer Gruppe elnevezésű irodalmi körhöz, ahol megismerkedett többek között Elfriede Jelinekkel is, aki az osztrákok másik, Nobel-díjban részesült szerzője.
Tanulmányait 1965-ben abbahagyta, hogy kizárólag az írásra összpontosítson. Az irodalmi életbe az 1966-ban megjelent Közönséggyalázás című darabjával robbant be. A bemutató igencsak viharosra sikerült, ugyanis a provokatív szöveg szándékolt célja az volt, hogy ingerlékennyé tegye a nézőket, akik aztán meg is rohamozták a színpadot.
1970-ben jelent meg Handke legismertebb, A kapus félelme a tizenegyesnél című regénye. A műből két évre rá Wim Wenders készített filmadaptációt. Kettejük munkakapcsolata a későbbiekben is meghatározó volt: Handke írta például a Berlin felett az ég című film forgatókönyvét.
1973-ben elnyerte a Büchner-díjat, majd 2019-ben a világ legfontosabb irodalmi elismerését, a Nobel-díjat is. Jelenleg a Franciaországban található Chaville városában lakik.
